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医药导报
医药导报, 2020, 39(5): 666-671
doi: 10.3870/j.issn.1004-0781.2020.05.018
植物源天然产物抗炎活性研究进展*
Progress on Anti-inflammatory Activities of Plant-derived Natural Products
付永平, 刘如明, 肖建辉
遵义医科大学附属医院转化医学研究中心、遵义市医药生物技术重点实验室,遵义 563003
FU Yongping,, LIU Ruming, XIAO Jianhui,
Center for Translational Medicine,the Affiliated Hospital of Zunyi Medical University, Zunyi Key Laboratory of Pharmaceutical Biotechnology, Zunyi 563003,China
通信作者 肖建辉(1971-),男,江西万安人,教授,博士生导师,博士,研究方向:干细胞化学生物学与微生物天然药物发现。电话:0851-28609278,E-mail:jhxiao@zmu.edu.cn。

作者简介 付永平(1994 -),女,贵州遵义人,硕士,从事抗炎药物研究工作。ORCID:0000-0002-7358-2756。电话:0851-28609278,E-mail:fyp199404@163.com。
基金资助: 国家自然科学基金资助项目(81660363)
中图分类号: R282.71;R285     文献标识码: A     文章编号: 1004-0781(2020)05-0666-06
摘要:

抗炎药物的研发一直是生物医药领域的重要课题。植物源天然产物存在许多结构新颖、多靶点、活性强、毒副作用小的活性化合物,具有成药潜力,是寻找新型抗炎药物的重要来源。该文综述了国内外近年来植物源抗炎活性天然产物及其作用机制的研究进展,为开发新型、高效、低毒的抗炎药物提供参考。
关键词: 植物源天然产物 ; 抗炎 ; 炎症 ; 作用机制

Abstract:

The discovery and development of anti-inflammatory drugs is an important topic in the field of biomedicine. Plant-derived natural products have many active compounds with novel structures, multiple targets, strong activities and little toxic side effects. Because of their good potential in drug-likeness, they are regarded as an important source of new anti-inflammatory drugs. This review outlines the research progress of anti-inflammatory activities and acting mechanism of plant-derived natural products in the last years, and provides beneficial suggestions for the development of new anti-inflammatory drugs with potent activity and low toxicity.
Key words: Plant-derived natural products ; Anti-inflammatory ; Inflammation ; Mechanism of action

开放科学(资源服务)标识码(OSID)

炎症是生物体在创伤、感染等有害刺激下作出的防御性反应,有利于机体识别和清除致炎因子。然而,当免疫平衡失调,机体对致炎因子的反应降低或升高,会引发多种疾病[1],如免疫缺陷性疾病、过敏性疾病、心血管疾病等[2]。目前,临床治疗炎症的主要药物有甾体抗炎药和非甾体抗炎药,然而,由于这些药物不良反应多、靶点单一等限制了其在临床的应用[3,4]。因此,寻找高效、低毒的抗炎药物具有十分重要的意义。

植物源天然产物是抗炎药物的重要来源,具有结构和活性多样、作用靶点广泛、毒副作用小等特点[4]。目前,已发现的植物源抗炎天然产物的结构类型主要包括萜类、黄酮类、生物碱类、多糖等,论述如下。

1 萜类

萜类化合物是天然产物中数量和研究较多的一类化合物,其来源广泛,具有抗炎、抗肿瘤等多种重要的药理活性,是新药研发的重要资源。根据异戊二烯结构的数量,萜类化合物大致分为单萜、二萜和三萜。

1.1 单萜与二萜类

单萜与二萜类化合物在植物中分布较广,研究显示多种单萜与二萜类化合物对不同炎症反应显示出良好的抗炎效果,例如银杏内酯B、芍药苷、京尼平苷、穿心莲内酯等。

1.1.1 银杏内酯B 银杏内酯B是从银杏分离提取的一种二萜类化合物,具有抗炎活性[5]。在脂多糖(lipopolysaccharide,LPS)诱导的骨关节炎症模型中,银杏内酯B可抑制丝裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase,MAPK)中p38、JNK和ERK蛋白的磷酸化,降低促炎因子白细胞介素(IL)-1、IL-6和肿瘤坏死因子(TNF)-α的含量[6]。

1.1.2 芍药苷 芍药在传统医药中已经应用了一千多年,用于痉挛、疼痛、眩晕和充血等的治疗。BI等[7]对芍药中芍药苷和芍药内酯苷的抗炎活性进行了比较研究,发现芍药苷和芍药内酯苷均可抑制LPS诱导RAW 264.7细胞中诱导型一氧化氮合酶(nitric oxide synthase,iNOS)和IL-6的产生,证明两者具有相似的抗炎作用。

1.1.3 京尼平苷 京尼平苷是一种源自栀子果实的环烯醚萜苷化合物,具有抗炎和免疫调节活性[8]。XU等[9]通过体外和体内实验发现,京尼平苷可下调核因子(NF)-κB、环氧化酶(COX)-2和肌球蛋白轻链激酶(myosin light-chain kinase,MLCK)等蛋白表达,上调紧密连接蛋白occludin和ZO-1的表达,促进腺苷酸活化蛋白激酶(AMP-activated protein kinase protein,AMPK)的磷酸化,表明京尼平苷是通过减少炎症细胞因子释放,并激活AMPK信号传导途径,调节破坏的上皮屏障功能来改善2,4,6-三硝基苯磺酸(2,4,6-trinitrobenzene sulfonic acid solution,TNBS)诱导的实验性大鼠结肠炎。

1.1.4 穿心莲内酯 穿心莲内酯是一种天然二萜类化合物,是穿心莲的主要成分,具有抗菌、抗炎和抗病毒活性[10],PENG等[11]通过卵清蛋白诱导构建小鼠肺损伤模型,检测了穿心莲内酯疗效。研究结果提示穿心莲内酯可降低炎症因子TNF-α和IL-1β的表达水平,改善小鼠肺损伤,活性氧清除的原因是穿心莲内酯抑制NF-κB激活和致使NLRP3炎症小体失活,其作用机制可能涉及活性氧介导的NF-κB信号通路的抑制和NLRP3炎性小体的激活。

1.2 三萜

三萜类是一类含30个碳原子所组成的萜类化合物,是广泛存在于植物界中一类重要的天然有机化合物,研究发现,三萜类化合物具有抗肿瘤[12]、抗炎[13]、抗流感病毒[14]等生物活性。

1.2.1 熊果酸 熊果酸是从杜鹃花科常绿蔓生灌木熊果中提取的一种五环三萜类化合物。据报道,熊果酸对身体健康有积极的生物学作用,包括抗癌和抗炎活性[15,16]。炎症在糖尿病肾病的发病机制中起关键作用,XU等[17]研究了熊果酸对链脲佐菌素诱导的大鼠糖尿病肾损伤的影响,用熊果酸治疗可降低链脲佐菌素诱导的糖尿病肾病的血尿素氮、血清肌酐和丙二醛水平,通过抑制TNF-α、人单核细胞趋化蛋白-1和IL-1β的表达,从而改善肾功能,缓解氧化损伤,减轻炎症,表明熊果酸通过抗氧化和抗炎作用可以很好地用作抵抗肾功能障碍的保护剂。

1.2.2 羽扇豆醇 羽扇豆醇是从橄榄、无花果、芒果和草莓等植物中提取分离出来的一种三萜烯类化合物,葡聚糖硫酸钠(dextran sulfate sodium,DSS)通过改变黏膜免疫系统即粘蛋白和炎性蛋白引起结肠上皮的慢性炎症,用羽扇豆醇处理后可使粘蛋白恢复,其能够通过调节Twist、NF-κB等基因的表达,并协助下调TNF-α,治疗DSS诱导的小鼠结肠炎[18]。

1.2.3 人参皂苷 人参皂苷包括Rb1、Rh2、Rg1等多种单体,能够通过调节免疫细胞和炎症因子等机制发挥抗炎效果[19]。人参皂苷Rg1在由LPS刺激的巨噬细胞中能抑制NF-κB活化及转化生长因子β激活激酶1的磷酸化,有效地抑制LPS与Toll样受体4(Toll-like receptors 4,TLR4)的结合;在体内实验中,口服给予人参皂苷Rg1减缓TNBS导致的结肠缩短,不仅抑制TNBS诱导的NF-κB活化,还能恢复Th17/Treg的失衡,表明人参皂苷Rg1通过抑制巨噬细胞上脂多糖与TLR4的结合和恢复Th17/Treg失衡来改善炎结肠炎[20]。

1.2.4 甘草酸 甘草是一种传统草药,已知甘草具有抗炎、抗菌、抗氧化和祛痰的药效[21]。三萜皂苷类化合物甘草酸是甘草中主要活性次生代谢产物之一,YU等[22]发现甘草酸可抑制LPS诱导的小鼠小胶质细胞炎症模型中促炎因子TNF-α、IL-1β和IL-6等的表达。

2 黄酮类

黄酮类化合物广泛存在于许多常见的水果、蔬菜和草药中,在40多年前人们就开始认识黄酮类化合物的药理特性[23],越来越多的证据表明黄酮类化合物具有抗炎活性,对炎症因子有抑制作用[24]。

2.1 苏木酮A

苏木酮A是从中药苏木中提取分离出来,是苏木主要活性成分。LIAO等[25]发现苏木酮A可直接作用于神经小胶质细胞中的靶点蛋白肌苷-5-单磷酸脱氢酶2的140位半胱氨酸位点,诱导其发生变构失活,进而抑制下游NF-κB等炎症相关信号通路,有效抑制神经炎症反应。在另一项研究中,用LPS刺激RAW264.7细胞,建立细胞炎症模型,研究发现苏木酮A能抑制iNOS、COX-2的表达,且通过p38 MAPK途径激活转录因子NF-E2相关因子2(NF-E2-related factor 2,Nrf2)和诱导HO-1的表达,而Nrf2激活能抑制NF-κB[26]。

2.2 查尔酮

查尔酮可通过激活特定的转录因子和上调内源性防御途径,其具有对多种细胞的保护和调节功能。KIM等[27]从苏木中分离得到的查尔酮类化合物3-去氧苏木查尔酮,在RAW264.7细胞中施用3-去氧苏木查尔酮以剂量和时间依赖性方式诱导HO-1蛋白表达,而不影响HO-1 mRNA表达,发现该化合物经由激活AKT/mTOR途径诱导HO-1蛋白表达,发挥抗炎作用。

2.3 豆蔻明

豆蔻明是从姜科植物草豆蔻中分离提取出来的一种天然黄酮类化合物,具有显著的抗炎和免疫调节作用。WANG等[28]证明灌胃豆蔻明可显著抑制DSS和TNBS诱导的小鼠结肠炎,它充当AhR激活剂,增强AhR/ARNT复合物的结合,并通过体外实验证明其作用机制可能涉及激活AhR/Nrf2/醌氧化还原酶1(NADPH-quinoneoxidoreductase 1,NQO1)信号途径和抑制炎性小体NLRP3激活。

2.4 槲皮素

槲皮素普遍分布于植物花、叶和果实中,是许多常用中草药如槐花米、三七和银杏等的有效成分,具有抗氧化、抗肿瘤和抗炎等多种药理作用[29],在人视网膜色素上皮细胞中研究槲皮素对TNF-α诱导的炎症反应的影响,其能降低细胞粘附分子-1的表达,并抑制了TNF-α诱导的PKCδ、JNK1/2、ERK1/2的磷酸化,证明槲皮素通过PKCδ-JNK1/2-NF-κB途径减弱TNF-α诱导的细胞粘附分子-1的表达[30]。

2.5 黄芩苷

黄芩苷是从黄芩干燥根中分离提取出来的一种黄酮类化合物,具有抗炎、抗凋亡等多种药理活性[31,32]。研究显示,将体外培养的乳腺上皮细胞单独用LPS处理后,Bcl-2/Bax比例和细胞存活率均降低,caspase-3裂解,而在黄芩苷和LPS共同处理的乳腺上皮细胞中炎症反应和细胞凋亡显著减少,黄芩苷通过抑制NF-κB活化和上调热休克蛋白72,改善LPS诱导的炎症和凋亡[32]。

3 生物碱类

生物碱是一类含氮的碱性有机化合物,多分布在高等植物中,少数存在于动物中。生物碱具有包括抗炎在内的多种药理活性。

3.1 小檗碱

小檗碱是从黄连中提取得到的一种异喹啉类生物碱,具有多种药理活性,如抗菌、抗糖尿病、抗炎和抗氧化等[33],显示出了优良的临床应用潜力。LI等[34]比较研究小檗碱及其氧化衍生物和还原衍生物在体外和体内的抗炎潜力,小檗碱及其天然衍生物的潜在抗炎特性在体外实验中进行比较评估,以剂量依赖的方式抑制COX-2和iNOS的mRNA表达,此外,氧化衍生物、小檗碱和还原衍生物均抑制NF-κB的磷酸化;在体内实验中小檗碱(20 mg·kg-1)和氧化衍生物(5,10和20 mg·kg-1)预处理显著改善了二甲苯诱导的耳水肿,氧化衍生物在相同剂量(20 mg·kg-1)下表现出优异的抗炎作用。

3.2 去甲基异波尔定

去甲基异波尔定是乌药中主要生物碱化合物,QI等[35]使用TNBS构建小鼠炎症模型,然后经灌胃给予去甲基异波尔定,去甲基异波尔定缓解了TNBS诱导的小鼠结肠炎症状,它显著降低了小鼠结肠中裂解的IL-1β、NLRP3和切割的Caspase-1的表达,可以促进AhR/热休克蛋白90复合物的解离,证明了去甲基异波尔定激活AhR,上调Nrf2表达,抑制NLRP3炎性小体激活和减轻结肠炎之间的相关性。

3.3 青藤碱

青藤碱是从植物青风藤中分离得到的一种生物碱化合物。在大肠埃希菌诱导小鼠的急性肺损伤模型中,青藤碱可作为活性氧清除剂,降低丙二醛的含量和髓过氧化物酶水平,增加HO-1、NQO1和Nrf2的表达,并通过Nrf2和NF-κB途径发挥抗氧化应激和抗炎作用[36]。

3.4 苦参碱

苦参碱是从豆科植物苦参的干燥根、植株和果实中分离提取的一种生物碱,具有抗炎和抗氧化作用[37]。WU等[38]研究结果表明,在LPS诱发Caco-2细胞的炎症中,苦参碱通过下调促炎细胞因子(IL-1β和IL-17)和丙二醛的产生,增强趋化因子受体7(chemokine receptor 7,CCR7)表达来减轻炎症和氧化应激,CCR7-siRNA转染阻断苦参碱对LPS诱导的炎症和氧化应激的保护作用,并加剧了LPS引起的损伤,所以苦参碱可改善Caco-2细胞中LPS诱导的肠道炎症和氧化应激,这可能与CCR7相关信号通路有关。

3.5 吴茱萸碱

吴茱萸碱是从中药吴茱萸中分离获得的一种喹诺酮类生物碱。王海燕等[39]的研究证明,吴茱萸碱对TNBS诱导的结肠炎有保护作用,在由TNBS诱导的大鼠炎症模型中,吴茱萸碱改善能量代谢修复大鼠结肠黏膜,进而抑制黏膜组织过度增生和炎症。

4 多糖类

多糖是由多个单糖分子缩合、失水而成,是一类分子结构复杂的生物大分子化合物,广泛存在于植物界。大量研究证明,多糖具有提高免疫力、抗炎、抗病毒等多样生物活性[40]。ILLURI等[41]发现在急性(角叉菜胶诱导的大鼠足爪肿胀和二甲苯诱导的耳水肿)和慢性(棉球诱发的肉芽肿)炎症模型中,姜黄多糖组分能减弱急性和慢性炎症的发生发展。

5 其他

研究表明,除了上述几类天然产物外,还有许多其他结构类型的天然药物成分具有一定的抗炎活性,如酚酸类、蒽醌类和香豆素类。迷迭香酸是从唇形科植物迷迭香中分离得到的一种水溶性的天然酚酸类化合物,分布较为广泛,且它具有较强的抗氧化活性,可用于防止自由基造成的细胞受损,同时也具有较强的抗炎活性。JIN等[42]研究了在DSS诱导的结肠炎小鼠中,迷迭香酸导致DSS诱导的结肠炎小鼠中炎症相关细胞因子(如IL-6、IL-1β和IL-22)以及COX-2和iNOS蛋白水平的降低,证明其通过调节NF-κB和STAT3通路来抑制炎症细胞因子的表达。另外,大黄酚是从蓼科植物大黄中分离到的蒽醌类化合物,对炎症性疾病具有治疗作用[43],大黄酚作用于RAW264.7细胞,可有效减轻由LPS诱导的炎症,作用机制可能涉及过氧化物酶体增殖物激活受体-γ(peroxisome proliferator-activated receptor-γ,PPAR-γ)依赖的NF-κB失活[44]。现代研究发现,一种香豆素衍生物化合物4-甲基七叶苷原能减轻由DSS引起的小鼠肠道中的炎症反应[45]。

6 结束语

炎症反应是指由病原体或组织损伤引起的生物保护性反应,其作为机体应对外来刺激的一种防御反应,参与许多重大疾病的发生过程。很多植物源天然产物具有良好的抗炎效果,并且植物源天然药物来源丰富、结构多样化,具有良好的开发和应用前景。植物源天然产物化合物主要是通过抑制NF-κB、MAPKs等信号通路相关因子的活化,激活Nrf2、HO-1等蛋白表达,下调TNF-α、IL-6、IL-1β、iNOS和COX-2的mRNA的表达,进而发挥抗炎作用。尽管目前天然产物化合物抗炎方面的研究较多,但也存在着以下问题:①大多数天然产物化合物的产量较低,如何提高抗炎化合物的产量有待进一步深入研究;②多数有关机制的研究局限于常见的信号通路(NF-κB、MAPKs、Nrf2、NLRP3等),其他信号通路较少;③植物源天然产物抗炎作用的研究多为简单的抗炎活性筛选,大部分未深入开展作用机制研究,深入分析植物源天然产物化合物对治疗炎症的影响至关重要;④大部分植物源抗炎产物缺乏临床研究。因此,需要深入研究植物源抗炎产物的临床应用。

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作者
付永平
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